Il museo nasce dal lascito testamentario di Annibale degli Abbati Oliveri, erudito settecentesco che dona a Pesaro il suo ingente patrimonio bibliotecario e archeologico. Il nuovo percorso documenta mille anni di storia del territorio - dal piceno alla tarda età imperiale - e si articola in quattro sezioni: la necropoli picena di Novilara, il lucus pisaurensis (importante luogo di culto connesso alla romanizzazione del territorio), il municipio di Pisaurum e il collezionismo settecentesco.